19世紀の神仏分離令及び修験道廃止令によって神社となったが、元来は金峯山寺の付属寺院の中でも中心的存在として推移してきた寺院で、行者や参詣者の滞在所もしくは宿泊所としても利用された。文献上の初出は1185年にさかのぼる。吉水神社書院は、15世紀前半に建立された部分と16世紀末に増築された部分からなる建造物で、日本の住宅形式の基本である「書院造」の早い例としても貴重である。文献上の初出は1594年である。